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I resti dell'originario mausoleo dell'Imperatore Adriano risultano ben visibili nelle partiture inferiori dell'edificio, che conservano gran parte dell'antico assetto. Le antiche murature romane risultano perfettamente visibili all'esterno percorrendo l'ambulacro di Bonifacio IX - dove trovano collocazione anche i resti di alcune delle colossali statue che dovevano ornare il sepolcro.

Dal primo livello, scendendo i pochi gradini della moderna gradinata metallica, si accede all' atrio romano, che oggi ospita alcuni plastici ricostruttivi dell'edificio e che in origine, nella nicchia di fondo, accoglieva una colossale statua dell'imperatore. I grandi blocchi in travertino che ricoprono le pareti mostrano chiaramente i fori delle grappe metalliche che ancoravano il rivestimento marmoreo di età romana.

Un passaggio sul lato destro del vano immette nella grande rampa elicoidale che compie un intero giro all'interno del cilindro, conducendo al livello superiore ad alla Sala delle Urne, il cuore dell'antico sepolcro, che occupa esattamente il centro dell'edificio adrianeo.

Il primo pontefice a dotare il castello di un vero e proprio appartamento, destinato a svolgere le funzioni di alloggio e di rappresentanza, è Niccolò V (1447 - 1455) che abbandona la tradizionale residenza pontificia del Palazzo Lateranense per stabilirsi definitivamente in Vaticano, giudicando questa zona maggiormente difesa e più sicura, soprattutto grazie alla cinta muraria della Civitas Leonina ed alla prossimità di Castel Sant'Angelo.

Dell'antico appartamento sopravvivono solo due stanze - le cosiddette Sale di Clemente VII, dal nome del pontefice che le fa restaurare, provvedendo anche alla realizzazione della piccola Stufetta, accessibile dal cortile di Leone X - che tuttavia non conservano nulla dell'assetto originario. Circa cinquanta anni dopo è Alessandro VI (1492 - 1503) - il famigerato papa Borgia - ad ordinare l'edificazione di un nuovo, lussuoso appartamento, dotato di giardini e fontane e decorato dal Pinturicchio.

Alessandro, infatti, ama risiedere all'interno del castello e nei periodi in cui vi alloggia la fortezza si trasforma in una sontuosa reggia, dove gli ambasciatori stranieri sono ricevuti con grande pompa e dove feste e banchetti si susseguono ininterrottamente per festeggiare le imprese vittoriose del figlio Cesare. Purtroppo, oggi nulla sopravvive della fastosa dimora borgiana, demolita nel 1628 per consentire l'edificazione delle fortificazioni volute da papa Urbano VIII.

I fasti delle dimore principesche rinascimentali trovano però piena realizzazione solo con il pontificato di Paolo III (1543 - 1549) - uomo colto, amante delle lettere e delle arti - che affida a Raffaello di Montelupo l'edificazione di un lussuoso appartamento al di sopra dell'antica dimora quattrocentesca.

Tutti gli ambienti che compongono il sontuoso appartamento farnesiano - la Sala di Apollo, affacciata sul cortile dell'Angelo; la fastosa Sala Paolina che sfrutta la preesistente loggia di Giulio II garantendosi uno scenografico affaccio sulla città; la Sala di Amore e Psiche; la Sala del Perseo; la Biblioteca con l'annesso Corridoio Pompeiano; la Sala dell'Adrianeo; la Sala dei Festoni e la Loggia di Paolo III - presentano una ricca decorazione dipinta affidata a Perin del Vaga ed alla sua bottega, e volta all'esaltazione della figura del pontefice quale principe rinascimentale colto ed illuminato, restauratore degli antichi fasti di Roma sotto le insegne dell'apostolo Pietro.